Cada vez son más numerosas las evidencias que indican que existe una amplia diversidad de virus de plantas en los ecosistemas silvestres. Sin embargo, la mayoría de las especies de virus presentes en estos ecosistemas permanecen sin caracterizar. Es más, apenas existen datos sobre los factores que afectan al riesgo de infección y a la diversidad genética de las poblaciones de virus que infectan huéspedes silvestres, ambos relacionados con los procesos de emergencia de virus. Esta tesis analiza los factores ecológicos que determinan el riesgo de infección y la diversidad genética de las poblaciones de virus de plantas en los ecosistemas silvestres. En concreto, la tesis se centra en las especies de virus del género Potyvirus presentes en los dos ecosistemas silvestres más representativos del centro de la Península Ibérica: los bosques de ribera y los encinares. Estos análisis se basan en una caracterización detallada de los dos ecosistemas silvestres estudiados y de los potyvirus que se encuentran en ellos a lo largo de tres años: en localizaciones de ambos ecosistemas silvestres se ha analizado la prevalencia de potyvirus (como medida del riesgo de infección) y se han registrado las variaciones estacionales de diversos factores ecológicos y climáticos que caracterizan cada ecosistema. Los factores ecológicos que afectan a la prevalencia y a la diversidad genética poblacional de los potyvirus se identificaron a diferentes escalas taxonómicas (género vs. especie) y se consideró el efecto de la estrategia de vida del virus (especialista vs. generalista).
La comparación de los datos obtenidos en los dos ecosistemas estudiados indicó que la prevalencia de potyvirus fue generalmente más alta en los bosques de ribera, lo que se asoció con una mayor riqueza de especies de plantas y una mayor abundancia de plantas huéspedes, la mayoría de las cuales eran especies perennes. Este resultado está de acuerdo con las teorías que predicen que la identidad de las especies presentes en un ecosistema, y no solo su número, es un factor determinante del riesgo de infección por patógenos. Otros análisis presentados en esta tesis apoyan este resultado. Por ejemplo, cuando se estudió la asociación entre los factores ecológicos/climáticos y la prevalencia de potyvirus dentro de cada ecosistema se identificaron la composición de la comunidad vegetal, y la abundancia relativa y la densidad del/los huésped(es) como los factores más importantes que afectan a la prevalencia de potyvirus en los bosques de ribera y en los encinares. Un análisis más preciso del papel de estos factores ecológicos en la prevalencia/riesgo de infección de potyvirus reveló que cada uno está involucrado en una etapa diferente de la emergencia viral: la composición de la comunidad vegetal determinaría el riesgo de que los potyvirus entren en el ecosistema. Una vez dentro del ecosistema, la abundancia relativa/densidad del huésped determinaría la dispersión de los potyvirus, probablemente a través de su efecto en la eficacia de transmisión de los virus. Por lo tanto, determinaría el grado de infección (prevalencia) en las poblaciones de huéspedes. Curiosamente, la gama de huéspedes de cada especie de potyvirus afecta a la importancia relativa de cada uno de estos factores ecológicos: la densidad del huésped es el principal predictor de la prevalencia de un virus especialista, mientras que la abundancia relativa del huésped lo es de la prevalencia de un virus generalista.
Los cambios en la epidemiología de los patógenos pueden dar como resultado modificaciones en la estructura genética en sus poblaciones. Por lo tanto, cambios en la prevalencia de los potyvirus pueden ir acompañados de variaciones en la diversidad genética de sus poblaciones. De hecho, el análisis de los factores ecológicos que afectan a la diversidad genética de las poblaciones de potyvirus en bosques de ribera y encinares indicaron que la abundancia relativa y la densidad del/los huésped(es) fueron factores determinantes de dicha diversidad genética. Además, junto con estos factores ecológicos, la prevalencia de los potyvirus también fue un predictor importante de la diversidad genética de las poblaciones virales. Los resultados de esta tesis revelan además que la importancia relativa de estos predictores depende de la gama de huéspedes de cada especie de virus: la abundancia relativa de los huéspedes fue el factor más determinante de la diversidad genética de las poblaciones de un virus generalista, mientras que la prevalencia fue el principal predictor de la diversidad genética en las poblaciones de un virus especialista. Los resultados de esta tesis también indican que, en los dos ecosistemas silvestres, otros factores ecológicos y climáticos, tal vez vinculados a la dinámica de las poblaciones de los vectores de los potyvirus, juegan un papel importante en la evolución de estos virus. Finalmente, esta tesis ha investigado por primera vez los patrones y procesos de especiación dentro del género Potyvirus en ecosistemas silvestres. Los resultados apoyan que el proceso de diversificación genética de los potyvirus es compatible con eventos de especiación simpátrica en los ecosistemas estudiados.
En resumen, los resultados de esta tesis ofrecen información relevante sobre los factores determinantes de la emergencia de virus de plantas en ecosistemas silvestres y destacan la importancia de considerar la interacción entre la ecología, la epidemiología y la diversidad genética de las poblaciones de huéspedes y virus de plantas con el fin de comprender los procesos que conducen a la emergencia de virus de plantas en ecosistemas silvestres.
Abstract Increasing evidence indicates that viruses are widespread and highly diverse in wild ecosystems. Most of the virus species present in wild ecosystems however, remain uncharacterized. Moreover, in these ecosystems the factors affecting plant virus infection risk and population genetic diversity, two traits linked to virus emergence, are largely unknown. This thesis analyses the ecological determinants of plant virus infection risk and population genetic diversity in wild ecosystems. The thesis focuses on virus species of the genus Potyvirus present in the two most representative wild ecosystems in the centre of the Iberian Peninsula: riparian and evergreen oak forests. These analyses are based on a detailed characterization of these wild ecosystems and of the potyviruses that populate them: along three years, potyvirus prevalence (as a measure if infection risk), and seasonal data about ecological and climatic factors, were recorded in locations of both wild ecosystems. The ecological determinants affecting the prevalence and population genetic diversity of potyviruses were identified at different taxonomical scales (genus vs. species) and considering different virus life-history strategies (specialist vs. generalist).
Comparative analyses of potyvirus prevalence between ecosystems indicated that virus prevalence was generally higher in riparian forests, which was associated with higher plant species richness and abundance of host plants, most of which were perennial species. This result is in agreement with theories predicting that the identity of the species present in an ecosystem, and not only the number of species, is a key factor in determining pathogen infection risk. Further analysis reported in this thesis supports this result. For instance, analyses of the association between the ecological/climatic factors and the potyvirus prevalence within each ecosystem identified the plant community composition, the host relative abundance and the host density as the most important determinants of potyvirus prevalence in the two studied ecosystems. A fine study of the role of these ecological factors in potyvirus prevalence/infection risk revealed that they are involved in different stages of virus emergence: the plant community composition would determine the risk of potyvirus jump into the ecosystem. Once introduced in the ecosystem, host relative abundance/density would affect potyvirus invasion, likely affecting plant-to-plant transmission, and thus determining the extent of the infection (prevalence) in the host populations. Interestingly, the host range of each potyvirus species appears to determine the relative importance of each of these ecological factors: host density was the chief predictor of the prevalence of a specialist virus, and host relative abundance was the major determinant of the prevalence of a generalist virus.
Epidemiological changes may result in genetic modifications in the pathogen population. Therefore, changes in potyvirus prevalence can be accompanied by variations in the virus population genetic diversity. Indeed, analyses of ecological factors affecting the genetic diversity of potyvirus populations in evergreen oak and riparian forests indicated that host relative abundance and density were also important determinants of such viral genetic diversification. Together with these ecological traits, prevalence was also a major predictor of virus population genetic diversity. As for potyvirus epidemiology, the results of this thesis reveal that the relative importance of these predictors depend on the virus species-specific host range: the population genetic diversity of a generalist virus was mainly determined by host relative abundance, whereas prevalence was the chief predictor of the population genetic diversity of a specialist virus. The results of this thesis also indicate that other ecological and climatic factors, perhaps linked to the dynamics of the virus vector populations, play an important role in the evolution of potyvirus populations in wild ecosystems. Finally, this thesis has investigated for the first time, the patterns and processes of speciation within the genus Potyvirus in wild ecosystems, demonstrating that the process of genetic diversification of potyviruses is compatible with sympatric speciation events in the studied ecosystems.
In summary, the results of this thesis provide relevant information on the determinants of plant virus emergence in wild ecosystems and highlight the importance of considering the interplay between the ecology, epidemiology and genetic diversity of plant host and virus populations in order to fully understand the processes that lead to plant virus emergence in wild ecosystems.
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