Resumen de Análisis y mejora de los principales parámetros biológicos relacionados con la cría artificial de Eristalinus aeneus y Eristalis tenax (Diptera, Syrphidae) para su uso como polinizadores
Introducción Los sírfidos eristalinos (Syrphidae, Eristalinae: Eristalini) son importantes polinizadores en su estado adulto, tanto en ecosistemas naturales como antropizados (Ssymank et al., 2008; Rotheray & Gilbert, 2011), además, en su etapa larvaria juegan un importante papel como biodescomponedores de materia orgánica y bioindicadores ambientales (Sommaggio, 1999; Dunn et al., 2020). Sin embargo, su uso a gran escala se encuentra limitado por la escasez de métodos de cría controlada. Por este motivo, esta tesis doctoral trata de profundizar en diversos aspectos biológicos, morfológicos y demográficos de dos especies clave de sírfidos eristalinos en los ámbitos anteriormente indicados: Eristalinus aeneus (Scopoli, 1763) y Eristalis tenax (Linnaeus, 1758). La tesis está organizada en las siguientes cuatro secciones.
Desarrollo teórico y resultados En la Sección I se describe por vez primera la morfología de las fases preimaginales de dos especies de los géneros Eristalinus y Eristalis con potencial para su cría artificial de manera complementaria a las especies objetivo de esta tesis. Además, mediante el uso de microscopía electrónica de barrido (SEM y cryo-SEM), se incluyen claves de identificación taxonómica de todas las especies de ambos géneros cuya morfología preimaginal es actualmente conocida.
Por un lado, en el Capítulo 1 se describen las fases preimaginales (huevo y tercer estadio larvario) de Eristalis fratercula (Zetterstedt, 1838), una especie con distribución Holártica característica de climas predominantemente fríos del norte de Europa y América (Nielsen & Svendsen, 2014; Speight, 2020). Por otro lado, el Capítulo 2 recoge las descripciones del huevo, estadios larvarios, pupario y el esqueleto cefálico de Eristalinus punctulatus (Macquart, 1847) como potencial agente polinizador endémico de Australia (Ferguson, 1926; Thompson et al., 2017).
Los objetivos de la Sección II están enfocados en conocer tanto la dinámica poblacional y características biológicas del ciclo de vida de las dos especies objetivo de esta tesis, como en la búsqueda de dietas larvarias alternativas a las actualmente conocidas. Para ello, se emplean herramientas que permiten monitorizar cada uno de los individuos que conforman la población o cohorte analizada mediante la metodología de tablas de vida: “age-stage, two-sex life table” (Chi & Liu, 1985; Chi, 1988; Chi, 2020).
En el Capítulo 3 se comparan los ciclos de vida usando avena fermentada como medio de desarrollo larvario. En general, los ciclos de vida de E. aeneus y de E. tenax se extendieron una media de 65,12 y 46,06 días respetivamente. Los resultados indican que con E. aeneus se obtienen mejores resultados de longevidad, tiempo de maduración y tasa de crecimiento poblacional. Adicionalmente, se identifican como los principales cuellos de botella de la cría artificial de ambas especies: la elevada mortalidad en los primeros días de desarrollo larvario, y el largo tiempo que requieren las hembras para madurar sexualmente (especialmente E. tenax). En el Capítulo 4 se comparan varios medios alternativos a la avena fermentada para optimizar la producción de E. aeneus. Entre los resultados obtenidos, destaca el efecto positivo del medio basado en yogur con probióticos sobre la fecundidad y longevidad de las hembras, proponiendo su aplicación como aditivo en futuros medios de desarrollo. La utilización del bagazo de cerveza artesanal arrojó resultados cercanos al medio basado en avena fermentada. Sin embargo, su utilización presenta claras perspectivas de mejora, así como diversas ventajas, como su mayor rentabilidad económica al valorizar un subproducto derivado de una producción industrial.
En la Sección III se profundiza en el conocimiento de las estructuras relacionadas con la alimentación larvaria (Hartley, 1963; Courtney et al., 2000; Rotheray, 2019). Para ello, se llevó a cabo un estudio funcional para determinar el rango de tamaño de las partículas que son capaces de ingerir las larvas a lo largo de su crecimiento. Además, se realizaron imágenes mediante el uso de SEM, cryo-SEM y Microscopía Confocal Láser de Barrido (CLSM).
La sección se divide en dos capítulos enfocados en cada una de las especies objetivo: E. aeneus (Capítulo 5) y E. tenax (Capítulo 6) describiendo la morfología de la superficie preoral y del esqueleto cefálico de sus tres estadios larvarios. La comparación entre ambas especies apunta a que las mayores diferencias se encuentran en el grado de esclerotización y número de crestas y cerdas de los lóbulos mandibulares; longitud de los cuernos dorsales del esclerito basal, y número y longitud de los filamentos del cibario. Estas diferencias indican que el esqueleto cefálico de E. aeneus es relativamente menos restrictivo, permitiendo la entrada de un mayor volumen de alimento, así como de partículas de mayor tamaño (80–100 μm) que el de E. tenax (70–80 μm). Este hecho podría explicar los mejores resultados de cría de esta especie frente a E. tenax. Por otro lado, se analizan las principales diferencias intraespecíficas entre los diferentes estadios de desarrollo larvario de ambas especies. En el primer estadio se observa un menor número de crestas en el cibario (2 frente a 9 en el tercer estadio), la ausencia de cerdas en las crestas del lóbulo mandibular; el labio y labro poco esclerotizados y no completamente fusionados al esclerito basal, siendo este último la estructura encargada de romper el corion del huevo durante la eclosión.
Finalmente, a lo largo de la Sección IV se aborda el estudio del desarrollo intrapuparial de E. aeneus y E. tenax con objeto de desarrollar técnicas que permitan ejercer un mayor control sobre el momento de emergencia de los adultos (Fraenkel & Bhaskaran, 1973; Colinet & Boivin, 2011; Martín-Vega et al., 2016).
En el Capítulo 7, se describe el desarrollo intrapuparial con el fin de caracterizar los principales cambios morfológicos que tienen lugar desde la formación del pupario hasta la emergencia del adulto. Se observa que ambas especies pasan por cuatro fases de desarrollo a lo largo de 189 ± 4 horas en E. aeneus y 192 ± 3 horas en E. tenax: prepupa, pupa criptocefálica, pupa fanerocefálica y adulto farado. Esta última fase constituye el 81% del total del desarrollo intrapuparial. En este capítulo, se describe por vez primera en la familia Syrphidae, la esclerotización de la cutícula de la pupa sobre la región cefálica (“mascara pupal”) de ambas especies durante la fase de adulto farado. En el Capítulo 8 se expusieron pupas de ambas especies a 5 ºC durante diferentes periodos de tiempo (5, 10, 15, 20 y 30 días) y en dos momentos distintos de su desarrollo (al inicio y al final). En general, los resultados apuntan a que una exposición al comienzo de la fase de pupa (aproximadamente 48 horas) resulta menos perjudicial que al final de esta fase. Además, E. tenax resulta ser algo más sensible a las bajas temperaturas, mostrando porcentajes relativamente menores de supervivencia, así como un tiempo máximo de exposición más reducido que E. aeneus. Los resultados indican que el momento de emergencia de los adultos podría alargarse en torno a 18 días en el caso de E. tenax y 23 en el caso de E. aeneus. Superado dichos periodos, el número de malformaciones se incrementa y la tasa de supervivencia desciende, siendo próxima al 0% tras la exposición continuada al frío durante 30 días.
Principales conclusiones 1. Se amplían y actualizan los conocimientos acerca de la morfología preimaginal de los géneros de sírfidos eristalinos Eristalis y Eristalinus.
2. El estudio mediante tablas de vida del ciclo biológico de Eristalis tenax y Eristalinus aeneus indica que ambas especies responden favorablemente a la cría artificial, siendo los dos cuellos de botella a mejorar: la elevada mortalidad del primer estadio larvario y el elevado tiempo de maduración de las hembras.
3. En el caso de E. aeneus, el uso de bagazo de cerveza artesanal como medio de cría posee un elevado interés, presentando perspectivas de mejora en comparación con el medio habitual basado en granos de avena fermentada. El medio basado en yogur destacó por la mejora de los parámetros relacionados con las hembras: longevidad y fecundidad.
4. El análisis funcional de las estructuras implicadas en el proceso de alimentación larvaria puede explicar las diferentes tasas de supervivencia entre ambas especies en los protocolos de cría artificial analizados.
5. Se describen morfológica y cronológicamente las diferentes fases del desarrollo intrapuparial de E. aeneus y E. tenax hasta la emergencia del imago y se analiza el efecto de la exposición de la pupa a bajas temperaturas, determinándose su utilidad para la sincronización de la emergencia de los adultos 6. La información obtenida en la tesis doctoral contribuye, no solo al aumento del conocimiento del ciclo biológico de los sírfidos eristalinos en su conjunto, sino también a la mejora de su cría y producción en condiciones controladas, facilitando su uso como polinizadores.
