Sentido adaptativo de las agallas inducidas por pulgones de las tribus Fordini y Pemphigini (Aphididae: Eriosomatinae)
- Autores: Víctor Moreno González
- Directores de la Tesis: Francisco García-Criado (tut. tes.), Rafael Álvarez Nogal (dir. tes.)
- Lectura: En la Universidad de León ( España ) en 2024
- Idioma: español
- Número de páginas: 74
- Títulos paralelos:
- Adaptive sense of the galls induced by aphids of the tribes Fordini and Pemphigini (Aphididae: Eriosomatinae)
- Tribunal Calificador de la Tesis: Juli Pujade Villar (presid.), Antonio Esteban Encina García (secret.), Beatriz Sabater Muñoz (voc.)
- Programa de doctorado: Programa de Doctorado en Ecología Funcional y Aplicada por la Universidad de León
- Materias:
- Enlaces
- Tesis en acceso abierto en: BULERIA
- Resumen
- español
Las agallas de plantas son estructuras inducidas de novo por la actividad de un organismo gallígeno, producidas mediante fenómenos de hipertrofia e hiperplasia. Su formación y posterior desarrollo dependen en gran medida del organismo inductor.
Cuando éste induce la formación de agallas, provoca una profunda alteración en la expresión de genes de la planta hospedadora, lo que resulta en cambios significativos en su fisiología y morfología. A pesar del interés evolutivo de esta relación plantainsecto, los mecanismos precisos que desencadenan la formación de agallas en la mayoría de las especies gallígenas aún no se comprenden completamente. Sin embargo, se ha observado que ciertas fitohormonas, como el ácido indolacético y otras auxinas, desempeñan un papel relevante en este proceso.
Las agallas pueden tener efectos beneficiosos, perjudiciales o neutros en la planta hospedadora. A lo largo de las décadas, se han propuesto diversas hipótesis para explicar el sentido adaptativo de las agallas, que van desde el beneficio para la planta hasta el beneficio exclusivo del organismo inductor. En la actualidad, las hipótesis más ampliamente aceptadas respecto al sentido adaptativo de las agallas incluyen: (i) la hipótesis nutricional, que sostiene que las agallas mejoran la calidad nutritiva de los tejidos de la planta, aumentando así el éxito reproductor del organismo inductor; (ii) la hipótesis del enemigo, que argumenta que las agallas poseen mecanismos de defensa que protegen al organismo inductor contra depredadores o parásitos naturales; y (iii) la hipótesis del microambiente, que sugiere que las agallas proporcionan un entorno estable al organismo inductor, ayudándolo a evitar el estrés causado por factores ambientales externos.
Hoy en día, la mayoría de los organismos que inducen la formación de agallas son especies de insectos pertenecientes a diversos órdenes, como Hymenoptera, Diptera y Hemiptera. Entre estos últimos, se destacan los pulgones gallígenos de la subfamilia Eriosomatinae, cuyas agallas son coloniales y pueden albergar desde unas pocas decenas hasta miles de individuos en su interior. Aunque no hay un amplio respaldo para la monofilia de esta subfamilia, se sugiere que la capacidad de inducir la formación de agallas ha surgido al menos en dos ocasiones de manera independiente en este grupo.
En este contexto, el análisis detallado de las agallas de esta subfamilia proporcionará una comprensión más profunda del origen evolutivo de estas estructuras, así como de su sentido adaptativo. Por consiguiente, los objetivos específicos de esta tesis doctoral incluyen: (1) desarrollar una clasificación de las agallas de pulgones basada en características histológicas; (2) investigar las interacciones dinámicas entre las poblaciones de pulgones y su relación con el desarrollo de las agallas; (3) confirmar la validez de la hipótesis nutricional; y (4) validar la hipótesis del enemigo en relación con las agallas inducidas por estos pulgones.
Con este propósito, se han recolectado muestras de agallas inducidas por especies de Fordini y Pemphigini en los entornos de las Médulas y la ciudad de León, respectivamente. Se han registrado las dimensiones de cada agalla, así como las características de las colonias de pulgones que las habitan. Estas agallas han sido posteriormente utilizadas para llevar a cabo estudios específicos, que incluyeron análisis histológicos, fisiológicos, poblacionales y ecológicos.
Basándose en los datos histológicos recopilados hasta la fecha de las agallas de Fordini y Pemphigini, se ha llevado a cabo una clasificación que identifica tres tipos distintos de agallas: agallas cerradas, agallas abiertas en forma de saco y agallas abiertas en forma de pliegue. Estas agallas presentan diferencias no solo en sus características histológicas, sino también en aspectos biológicos, como en el tamaño de la colonia gallícola, los mecanismos de apertura y la eliminación de residuos. El estudio de la hipertrofia y la hiperplasia de los tejidos de las agallas ha revelado la importancia del desarrollo del floema en estas estructuras, así como el papel estructural del xilema. Desde una perspectiva filogenética, se ha confirmado que en Fordini la capacidad de inducir agallas surgió en una única ocasión y que las agallas en forma de pliegue se originan a partir de las agallas cerradas. Por otro lado, en Pemphigini, tanto las agallas cerradas como las agallas abiertas en forma de saco tienen orígenes independientes a partir de pseudoagallas.
El análisis del desarrollo de la colonia de pulgones y de las agallas en las especies de Fordini ha revelado una estrecha interdependencia entre ambas. Tanto la colonia de pulgones como la agalla mostraron un crecimiento que siguió un patrón logístico, y se determinó que el desarrollo de la agalla está directamente relacionado con el crecimiento de la colonia. Estos resultados permitieron conocer el papel de las fundatrígenas ápteras en el crecimiento rápido inicial de la agalla.
Los hallazgos relacionados con la fisiología de las agallas maduras de Forda formicaria han proporcionado información crucial sobre su función como sumideros fisiológicos. Además, se han encontrado indicios que sugieren su impacto negativo en la capacidad fotosintética de las agallas y la inhibición de los sistemas defensivos de la planta huésped. La acumulación de azúcares solubles, nutrientes minerales y potasio, el cual facilita la absorción de aminoácidos por parte de la colonia de pulgones, respalda aún más la hipótesis nutricional. Asimismo, al estudiar el perfil de las fitohormonas durante las etapas iniciales de desarrollo de estas agallas, se ha podido dilucidar el papel específico del ácido indolacético, la isopenteniladenina y la isopenteniladenosina en su inducción.
Finalmente, se determinó que los enemigos naturales, como el depredador Alophia combustella y el parasitoide Monoctonia pistaciaecola, mostraron un patrón diferencial de ataque hacia las especies de Fordini. Estos hallazgos sugieren la existencia de mecanismos o estructuras específicas en cada especie que las hacen más o menos susceptibles al ataque de enemigos naturales. Estos resultados proporcionan evidencias que respaldan la hipótesis del enemigo en las agallas inducidas por los pulgones.
En conjunto, estos resultados han establecido que las agallas de los pulgones son el resultado de la hipertrofia y la hiperplasia del floema y los tejidos adyacentes.
Además, se ha confirmado que la capacidad de inducir la formación de agallas surgió una vez en Fordini y dos veces en Pemphigini, representando las agallas cerradas una convergencia evolutiva entre ambas tribus. Asimismo, se ha validado tanto la hipótesis nutricional como la hipótesis del enemigo en las agallas de pulgones, lo que ha permitido comprender mejor el sentido adaptativo de estas agallas
- English
Plant galls are structures induced de novo by the activity of a gall maker, produced by hypertrophy and hyperplasia phenomena. Their formation and subsequent development is highly dependent on the inducing organism. When the inducing organism induces gall formation, it causes a profound alteration in gene expression in the host plant, resulting in significant changes in its physiology and morphology.
Despite the evolutionary interest of this plant insect relationship, the precise mechanisms that trigger gall formation in most gall species are not yet fully understood.
However, certain phytohormones, such as indoleacetic acid and other auxins, have been found to play a role in this process.
Galls can have beneficial, detrimental or neutral effects on the host plant.
Over the decades, various hypotheses have been proposed to explain the adaptive sense of galls, ranging from benefit to the plant to exclusive benefit to the inducing organism. Currently, the most widely accepted hypotheses regarding the adaptive sense of galls include: (i) the nutritional hypothesis, which argues that galls improve the nutritional quality of plant tissues, thus enhancing the reproductive success of the inducer organism; (ii) the enemy hypothesis, which argues that galls possess defence mechanisms that protect the inducer organism against natural predators or parasites; and (iii) the microenvironment hypothesis, which suggests that galls provide a stable environment for the inducer organism, helping it to avoid stress caused by external environmental factors.
Nowadays, most of the organisms that induce gall formation are insect species belonging to various orders, such as Hymenoptera, Diptera and Hemiptera. Among the latter, the gall-inducing aphids of the subfamily Eriosomatinae, whose galls are colonial and can harbour from a few tens to thousands of individuals inside. Although there is no broad support for monophyly in this subfamily, it is suggested that the ability to induce gall formation has arisen at least twice independently in this group.
In this context, detailed analyses of the galls of this subfamily will provide a deeper understanding of the evolutionary origin of these structures, as well as their adaptive significance. Therefore, the specific objectives of this PhD thesis include:
(1) to develop a classification of aphid galls based on histological characteristics;
(2) to investigate the dynamic interactions between aphid populations and their relationship with gall development; (3) to confirm the validity of the nutritional hypothesis; and (4) to validate the enemy hypothesis in relation to aphid-induced galls.
For this purpose, samples of galls induced by species of Fordini and Pemphigini were collected in the surroundings of Las Médulas and the city of León, respectively.
The dimensions of each gall were recorded, as well as the characteristics of the aphid colonies that inhabit them. These galls have subsequently been used to carry out specific studies, including histological, physiological, population and ecological analyses.
Based on the histological data collected so far from Fordini and Pemphigini galls, a classification has been carried out which identifies three different types of galls: closed galls, open sac-like galls and open fold-like galls. These galls differ not only in their histological characteristics, but also in biological aspects, such as size of the gall colony, opening mechanisms and waste disposal. The study of hypertrophy and hyperplasia of gall tissues has revealed the importance of phloem development in these structures, as well as the structural role of xylem. From a phylogenetic perspective, it has been confirmed that in Fordini the ability to induce galls arose on a single occasion and that the fold-like galls originate from closed galls. On the other hand, in Pemphigini, both closed galls and open sac-like galls have independent origins from pseudogalls.
Analysis of aphid colony and gall development in Fordini species revealed a close interdependence between the two. Both aphid colony and gall growth followed a logistic pattern, and gall development was found to be directly related to colony growth. These results provided insight into the role of the apterous fundatrices in the initial rapid growth of the gall.
Findings related to the physiology of mature Forda formicaria galls have provided crucial information on their function as physiological sinks. In addition, evidence has been found suggesting their negative impact on the photosynthetic capacity of the galls and inhibition of the host plant’s defensive systems. The accumulation of soluble sugars, mineral nutrients and potassium, which facilitates the uptake of amino acids by the aphid colony, further supports the nutritional hypothesis. Furthermore, by studying the profile of phytohormones during the early stages of gall development, the specific role of indolacetic acid, isopentenyladenine and isopentenyladenosine in their induction has been elucidated.
Finally, it was determined that natural enemies, such as the predator Alophia combustella and the parasitoid Monoctonia pistaciaecola, showed a differential pattern of attack towards Fordini species. These findings suggest the existence of species-specific mechanisms or structures that make them more or less susceptible to attack by natural enemies. These results provide evidences to support the enemy hypothesis in aphid-induced galls.
Taken together, these results have established that aphid galls are the result of hypertrophy and hyperplasia of phloem and adjacent tissues. Furthermore, it has been confirmed that the ability to induce gall formation arose once in Fordini and twice in Pemphigini, being the closed galls an evolutionary convergence between the two tribes. Furthermore, both the nutritional hypothesis and the enemy hypothesis have been validated in aphid galls, leading to a better understanding of the adaptive meaning of these galls.
- español
