Resumen de Anatomía comparada de los terópodos paravianos Unenlagiidae y sus implicancias en el origen de las aves

Matías Javier Motta

• español

  Paraves es el clado de dinosaurios que cuenta con mayor número de especies, ya que por un lado agrupa a terópodos no-avianos extintos como Troodon y Velociraptor, y por otro lado a las aves, únicos dinosaurios vivientes (Avialae: Dinosauria, Gauthier 1986), donde se cuentan más de 11.000 especies. El registro más antiguo del clado corresponde a 160 millones de años antes del presente (Jurásico Medio; Anchiornis; Xu et al., 2008). Hasta el día de la fecha se conocen unas 80 especies de paravianos no-avianos, cuyos restos fueron hallados en todos los continentes, incluyendo Antártida. Los primeros restos de paravianos gondwánicos fueron dados a conocer en 1995 por Rauhut y Werner, provenientes de rocas del Cretácico Superior de Sudán, África (Fm. Wadi Milk; Cenomaniano). Sin embargo, no fue hasta los hallazgos realizados en Patagonia a finales de la década de los 90, cuando empezó a develarse una radiación insospechada de paravianos gondwánicos. El primer taxón descripto de Patagonia fue Unenlagia comahuensis, dado a conocer en 1997 por Novas y Puerta, proveniente de rocas del Cretácico Superior de Neuquén (Fm Portezuelo; Turoniano-Coniaciano). Hacia 1999, Bonaparte acuña el clado Unenlagiidae para reunir a Unenlagia y el enigmático Rahonavis de Madagascar, interpretado originalmente como un Avialae (Bonaparte, 1999). En la actualidad, son 8 las especies de paravianos halladas en rocas Cretácicas de Argentina, Madagascar, Brasil y Antártida, muchas de ellas de afinidades aún inciertas y cuya afinidad a Unenlagiidae es cuestionable (Turner et al., 2012; Agnolín et al., 2019; Pei et al., 2020). En los últimos años ocurrió un incremento exponencial en el número de estudios especializados en Unenlagiidae, incluyendo contribuciones sobre anatomía ósea, estudios sobre neumaticidad, filogenia, análisis morfofuncionales, y aspectos paleobiológicos relacionados al origen del vuelo batido en las aves (Novas, 2004; Agnolín y Novas 2011; 2013; Gianechini y Apesteguía, 2011; Gianechini et al., 2011a,b; 2017; 2018; 2020; Gianechini, 2014; Brissón Egli et al., 2017; Motta et al., 2016, 2018, 2020; Novas et al., 2018; 2019; 2020; 2021; Agnolín et al., 2019; Forster et al., 2020; Gianechini y Zurriaguz, 2021). Si bien el entendimiento de la anatomía de los paravianos unenlágidos ha aumentado en los últimos años, los nuevos descubrimientos realizados a nivel mundial (e.g. Halszkaraptor, Tianyuraptor) y en el hemisferio sur (e.g. Overoraptor, Imperobator) dan importancia a la redescripción y reinterpretación de los hallazgos previos bajo el nuevo y complejo contexto filogenético. Con esta premisa, en la presente tesis se realizaron estudios osteológicos exhaustivos de los paravianos patagónicos Austroraptor cabazai, Pamparaptor micros, Overoraptor chimentoi y de restos de unenlágidos de la Formación Chorrillo, así como también revisiones críticas del taxón antártico Imperobator antarcticus y del brasilero Ypupiara lopai. Los estudios osteológicos permitieron establecer una nueva diagnosis actualizada para Austroraptor cabazai. Asimismo, se describieron por primera vez materiales inéditos de Austroraptor (e.g. cuadrado) y Pamparaptor (e.g. parte posterior de la mandíbula). Por otro lado, fueron llevadas adelante comparaciones exhaustivas entre Unenlagiidae y un amplio número de paravianos, particularmente en lo que se refiere a elementos craneanos, vértebras cervicales y dorsales, variabilidad de la dentición, y rasgos anatómicos de los miembros anterior y posterior. Esto resultó en el reconocimiento de varios caracteres novedosos de utilidad filogenética. Las tomografías computadas realizadas en huesos craneanos y las vértebras de Austroraptor cabazai brindaron información valiosa acerca de rasgos anatómicos internos. Se observaron recesos amplios en los huesos maxilar, lacrimal y postorbital, lo cual permite conjeturar la invasión de senos paranasales y suborbitales amplios con un desarrollo mayor al observado en otros paravianos. En particular, el maxilar demostró la total ausencia de una fenestra promaxilar y la invasión de los senos paranasales en el maxilar a través del septo interfenestral, un rasgo que ocurre en el troodóntido Byronosaurus, y que contrasta con otros paravianos (e.g. dromaoesáuridos, Archaeopteryx) donde existe una fenestra promaxilar y el seno paranasal no invade la fenestra maxilar. La presencia de grandes recesos neumáticos en los huesos lacrimal y postorbital de Austroraptor, así como un surangular carente de fenestra en Austroraptor y Pamparaptor, son algunos rasgos anatómicos discutidos y que tienen gran importancia para entender la disparidad morfológica de los elementos craneanos dentro de los diferentes subclados de Paraves. Las tomografías de las vértebras de Austroraptor mostraron la presencia de pleurocelos con recesos que invaden internamente tanto el centro vertebral como el arco neural, similar a lo que ocurre en Unenlagia, en contraposición a Buitreraptor (Gianechini y Zurriaguz, 2021). La revisión de Imperobator (Ely y Case, 2019) permitió dilucidar semejanzas y diferencias con otros paravianos lo que resultó en el soporte mediante análisis filogenéticos su reconocimiento como un miembro del clado Unenlagiidae. Imperobator comparte con otros unenlágidos la presencia de un metatarsiano III comprimido y con sección en forma de “T” lo que lo acerca a los unenlágidos (Agnolín et al., 2010). Sin embargo, y tal como indicaron autores previos (Case et al., 2007; Turner et al., 2012; Ely y Case, 2019), Imperobator muestra una combinación de rasgos única, desconocida en otros unenlágidos, como ser fíbula y calcáneo fusionados, metatarsiano II sin surco intercondilar diferenciado y tubérculo flexor de la falange pedal ungueal II-3 reducido. La revisión de Ypupiara (Brum et al., 2021) muestra que este taxón posee diferencias notables con unenlágidos, tales como la presencia de dientes agudos y cónicos en el maxilar, placas interdentales amplias y subcuadrangulares y la ausencia de rugosidades y forámenes en la cara lateral del maxilar. Más aún, la falta de rasgos diagnósticos no permite su referencia a algún clado específico dentro de Theropoda y, en consecuencia, es considerado como Theropoda indet. La ubicación filogenética de Unenlagiidae dentro de Paraves es aún discutida, a pesar de recientes revisiones y trabajos integradores sobre este grupo (Agnolín y Novas, 2011; 2013: Gianechini y Apesteguía 2011; Gianechini 2014; Agnolín et al., 2019). Más aún, novedosos análisis filogenéticos, así como la reciente publicación de nuevos paravianos de China, han modificado el esquema clásico de Paraves. La revisión de los unenlágidos a la luz de los nuevos descubrimientos y los estudios anatómicos llevados a cabo en la presente tesis, han permitido adicionar datos novedosos con potencial filogenético claro. De esta manera, se llevó adelante una revisión exhaustiva de la matriz de datos más reciente del TWiG (Pei et al., 2020), la cual es utilizada por numerosos autores. Se realizaron más de 200 modificaciones en la matriz en referencia a los Unenlagiidae, sobre la base de observaciones de primera mano de los materiales. Esto dio como resultado árboles de consenso que difieren significativamente de los resultados de Pei et al. (2020). Particularmente, en un primer análisis, Unenlagiidae se anida como grupo hermano de Avialae (en árboles de consenso con caracteres de igual peso; similar al árbol propuesto por Agnolín y Novas, 2011; 2013), o como un subclado dentro de Dromaeosauridae (en árboles de consenso con caracteres con peso implicado; similar al árbol propuesto por Pei et al., 2020). En un segundo análisis, tomando como base la matriz del TWiG, fueron agregados 23 caracteres nuevos. Este análisis arrojó en todos sus árboles (tanto con caracteres con igual peso o con igual implicado) diferencias notables con la hipótesis filogenética postulada por Pei et al. (2020). Entre las diferencias se observa la recuperación de un Deinonychosauria polifilético, Unenlagiidae anidado en Aviale, más derivado que Archaeopterygiidae, y la obtención del clado Unenlagiinia que incluye a Unenlagiidae y a Halszkaraptor. Estos resultados recuerdan en parte a los propuestos por Agnolín y Novas (2011; 2013) y sustentan la cercanía entre Unenlagiidae y Avialae. Por último, el análisis craneano de Austroraptor, permitió el reconocimiento de características morfológicas diagnósticas de unenlágidos como ser maxilares elongados, huesos craneanos altamente neumatizados, ausencia de cresta sagital en los parietales, y un elevado número de dientes. Los posibles hábitos piscívoros de los unenlágidos postulados por autores previos (Gianechini y Apesteguía, 2011), se ven soportados por la presencia en Austroraptor de dientes curvados distolingualmente y una particular torsión de los dientes del dentario. El cráneo bajo y de contorno subtriangular, con órbitas altas, fenestras anteorbitales anteroposteriormente largas y numerosos dientes recuerdan a la morfología de reptiles posiblemente piscívoros como pterosaurios y spinosaurios. La estimación de la masa corporal de Austroraptor en 460 kg, junto el análisis anatómico, permitió reconocer la correlación entre el gran tamaño y ciertos rasgos osteológicos (concurrentes en distintos taxones de paravianos gigantes) como vértebras dorsales altas, anteroposteriormente cortas y neumatizadas, y acortamiento del miembro anterior y fémur. Esto permitió sostener la ocurrencia de al menos 4 eventos de gigantismo en diferentes clados de paravianos (Troodontidae, Microraptoria, Dromaeosauridae y Unenlagiidae). Finalmente, el análisis del registro de unenlágidos y de otros terópodos contemporáneos de Patagonia y Gondwana demuestra la versatilidad y disparidad morfológica de los unenlágidos ocupando diversos nichos en las unidades registradas, incluso el de depredador más grande la unidad como en el caso de Austroraptor.

• English

  Paraves is the dinosaur clade with the largest number of species, that include the extinct non-avian theropods such as Troodon and Velociraptor, and birds, the only living dinosaurs (Avialae: Dinosauria, Gauthier 1986) with more than 11,000 species. The oldest record of the clade is from 160 million years before the present (Middle Jurassic; Anchiornis; Xu et al., 2008). To date, about 80 species of non-avian paravians are known, whose remains have been found on all continents, including Antarctica. The first Gondwanan paravian remains were reported in 1995 by Rauhut and Werner from Upper Cretaceous rocks of Sudan, Africa (Wadi Milk Formation; Cenomanian). However, it was not until the finds made in Patagonia in the late 1990s that an unsuspected radiation of Gondwanan paravians began to be revealed. The first taxon described from Patagonia was Unenlagia comahuensis, reported in 1997 by Novas and Puerta, collected in Upper Cretaceous rocks from Neuquén (Portezuelo Formation; Turonian- Coniacian). Towards 1999, Bonaparte coined the clade Unenlagiidae to unite Unenlagia and the enigmatic Rahonavis from Madagascar, originally interpreted as an Avialae. Currently, 8 species of paravians have been found in Cretaceous rocks from Argentina, Madagascar, Brazil and Antarctica, many of them with uncertain affinities and whose affinity to Unenlagiidae is questionable (Turner et al., 2012; Agnolín et al., 2019; Pei et al., 2020). In recent years there has been an exponential increase in the number of specialized studies on Unenlagiidae, including contributions on bone anatomy, studies on pneumaticity, phylogeny, morphofunctional analyses, and paleobiological aspects related to the origin of flapping flight in birds (Novas, 2004; Agnolín and Novas 2011; 2013; Gianechini and Apesteguía, 2011; Gianechini et al, 2011a,b; 2017; 2018; 2018; 2020; Gianechini, 2014; Brissón Egli et al., 2017; Motta et al., 2016, 2018, 2020; Novas et al., 2018; 2019; 2020; 2021; Agnolín et al., 2019; Forster et al., 2020; Gianechini and Zurriaguz, 2021). While the understanding of the anatomy of unenlagid paravians has increased in recent years, new discoveries made in other territories (e.g. Halskaraptor, Tianyuraptor) and in the southern hemisphere (e.g. Overoraptor, Imperobator) make it necessary to redescribe and reinterpret previous findings under the new and complex phylogenetic context. With this premise, in the present thesis comprehensive osteological studies of the Patagonian paravians Austroraptor cabazai, Pamparaptor micros, Overoraptor chimentoi and the remains of unenlagids from the Chorrillo Formation, as well as anatomical commentaries of the Antarctic taxon Imperobator antarcticus and the Brazilian taxon Ypupiara lopai, were carried out.

  The osteological studies allowed to establish a new updated diagnosis for Austroraptor cabazai. Also, unpublished materials of Austroraptor (e.g. quadrate) and Pamparaptor (e.g.

  posterior end of the mandible) were described for the first time. Furthermore, extensive comparisons were carried out between Unenlagiidae and a large number of paravians, particularly with regard to cranial elements, cervical and dorsal vertebrae, variability of dentition, and anatomical features of the forelimb and hind limb. This resulted in the recognition of several novel characters of phylogenetic utility.

  CT scans of cranial bones and vertebrae of Austroraptor cabazai provided valuable information about internal anatomical features. Wide recesses were observed in the maxillary, lacrimal and postorbital bones, suggesting the invasion of wide paranasal and suborbital sinuses more developed than in other paravians. In particular, the maxilla demonstrated the complete absence of a promaxillary fenestra and the invasion of the paranasal sinuses into the maxilla through the interfenestral septum, a trait that occurs in the troodontid Byronosaurus, and which contrasts with other paravians (e.g. dromaosaurids, Archaeopteryx) where a promaxillary fenestra is present and the paranasal sinus does not invade the maxillary fenestra. The presence of large pneumatic recesses in the lacrimal and postorbital bones of Austroraptor, as well as a surangular sinus lacking a fenestra in Austroraptor and Pamparaptor, are some anatomical features that have been discussed and are of great importance to understand the morphological disparity of the cranial elements within the different subclades of Paraves.

  CT scans of Austroraptor vertebrae showed the presence of pleurocoels with recesses internally invading both the vertebral centra and the neural arch, similar to what occurs in Unenlagia, as opposed to Buitreraptor (Gianechini and Zurriaguz, 2021).

  The revision of Imperobator (Ely and Case, 2019) elucidated similarities and differences with other paravians, which resulted in phylogenetic analysis supporting its recognition as a member of the clade Unenlagiidae. Imperobator shares with other unenlagids the presence of a compressed metatarsal III with a T-shaped section, which brings it closer to the unenlagids (Agnolín et al., 2010). However, and as indicated by previous authors (Case et al., 2007; Turner et al., 2012; Ely and Case, 2019), Imperobator shows a unique combination of features, unknown in other unenlagids, such as fused fibula and calcaneus, metatarsal II without a differentiated intercondylar groove and reduced flexor tubercle of the pedal phalangeal II-3.

  The revision of Ypupiara (Brum et al., 2021) shows that this taxon possesses notable differences with unenlagids, such as the presence of acute and conical teeth in the maxilla, broad and subquadrangular interdental plates, and the absence of rugosities and foramina on the lateral face of the maxilla. Moreover, the lack of diagnostic features does not allow its reference to any specific clade within Theropoda, and consequently, it is considered as Theropoda indet.

  The phylogenetic placement of Unenlagiidae within Paraves is still debated, despite recent revisions and integrative work on this group (Agnolín and Novas, 2011; 2013: Gianechini and Apesteguía 2011; Gianechini 2014; Agnolín et al., 2019). Moreover, novel phylogenetic analyses, as well as the recent publication of new paravians from China, have modified the classical scheme of the clade Paraves. The revision of the unenlagids in the light of the new discoveries and the anatomical studies carried out in the present thesis have allowed the addition of novel data with clear phylogenetic potential. Thus, a comprehensive revision of the most recent TWiG data matrix (Pei et al., 2020), which is used by numerous authors, was carried out. More than 200 modifications were made to the matrix in reference to the Unenlagiidae, based on first-hand observations of the materials. This resulted in consensus trees that differ significantly from the results of Pei et al. (2020). Particularly, in a first analysis, Unenlagiidae nested as a sister group to Avialae (in consensus trees with characters of equal weight; similar to the tree proposed by Agnolín and Novas, 2011; 2013), or as a subclade within Dromaeosauridae (in consensus trees with characters with implied weight; similar to the tree proposed by Pei et al., 2020).

  In a second analysis, based on the TWiG matrix, 23 new traits were added. This analysis threw in all its trees (both with equally weighted or equally involved characters) notable differences with the phylogenetic hypothesis postulated by Pei et al. (2020). Among the differences are the recovery of a polyphyletic Deinonychosauria, Unenlagiidae nested in Aviale more derived than Archaeopterygiidae, and the recovery of the Unenlagiinia clade that includes Unenlagiidae and Halszkaraptor. These results are partly reminiscent of those proposed by Agnolín and Novas (2011; 2013) and support the closeness between Unenlagiidae and Avialae.

  Finally, the cranial analysis of Austroraptor allowed the recognition of morphological characteristics diagnostic of unenlagids, such as elongated jaws, highly pneumatized cranial bones, absence of sagittal crest in the parietals, and a high number of teeth. The possible piscivorous habits of unenlagids postulated by previous authors (Gianechini and Apesteguía, 2011), are supported by the presence in Austroraptor of distolingually curved teeth and a particular torsion of the dentary teeth. The low, subtriangular skull, with high orbits, anteroposteriorly long anteorbital fenestrae and numerous teeth are reminiscent of the morphology of possibly piscivorous reptiles such as pterosaurs and spinosaurs.

  The estimation of the body mass of Austroraptor at 460 kg, together with the anatomical analysis, allowed to recognize the correlation between the large size and certain osteological features (concurrent in different taxa of giant paravians) such as high dorsal vertebrae, anteroposteriorly short and pneumatized, and shortening of the forelimb and femur. This allowed us to support the occurrence of at least 4 gigantism events in different paravian clades (Troodontidae, Microraptoria, Eudromaeosauridae and Unenlagiidae).

  Finally, the analysis of the record of unenlagids and other contemporary theropods from Patagonia and Gondwana demonstrates the versatility and morphological disparity of unenlagids occupying diverse niches in the recorded units, including that of biggest predator of it unit for the case of Austroraptor.